Diversidad de mariposas
(Lepidoptera,
Papilionoidea) y su relación con el paisaje de alta montaña en los Andes
nororientales de Colombia
La región andina se caracteriza por
albergar una gran variedad de ecosistemas entre los que se cuentan las
características zonas de alta montaña, que muestran acelerados procesos de
transformación del suelo que han convertido los bosques nativos en zonas
agrícolas y ganaderas ocasionando un declive de la diversidad biológica
regional. El empleo de indicadores de diversidad es adecuado para evaluar los
cambios en los paisajes de alta montaña, siendo las mariposas uno de los grupos
más importantes para determinar los cambios que se producen en los diferentes
tipos de ambientes. En el área de estudio se establecieron doce puntos de muestreo
en los complejos de páramos del Almorzadero, Santurbán y Tamá de la región
nororiental de Colombia. Durante la fase de muestreo se realizaron capturas de
individuos adultos de mariposas en transectos de 100 x 4 m en un gradiente
altitudinal de 500 m. Se registraron 69 especies, pertenecientes a cinco
familias. Los valores de diversidad de la comunidad de mariposas diurnas
variaron en las diferentes coberturas vegetales asociadas a cada transecto.
Así, las áreas con cobertura vegetal conservada (por ejemplo, bosque denso,
arbustos y matorrales y páramo y subpáramo) presentaron los valores más altos
de diversidad, mientras que las zonas con cobertura alterada (por ejemplo,
bosque fragmentado, pastos y áreas agrícolas) presentaron los valores de
diversidad más bajos. Los análisis de estructura de comunidades evidencian que
las especies de mariposas endémicas están asociadas a áreas fragmentadas en las
zonas de alta montaña. Este estudio es el primero de su tipo que establece
cambios en la diversidad de las mariposas en zonas de alta montaña del nordeste
de Colombia y se ha realizado con el propósito de generar estrategias de
conservación en lugares que presentan un alto grado de endemismo y diversidad.
Palabras clave: Mariposas, Región andina,
Coberturas vegetales, Diversidad
Abstract
Diversity of
butterflies (Lepidoptera, Papilionoidea) and their relationship with the
highlands’ landscape in the northeastern Andes of Colombia
The Andean region
harbors a great variety of ecosystems, including the characteristic high
mountain zones. The biological diversity in these zones, however, is declining
as the result of changes in land use, particularly the introduction of
agriculture and cattle ranching. Changes in the high mountain landscape can be
appropriately monitored using diversity indicators such as butterflies, one of
the most important indicator species. We chose twelve sampling points in the
paramo (high altitude moor) complexes Almorzadero, Santurbán and El Tamá,
located in the northeastern region of Colombia to collect adult butterflies
within transects of 100 x 4 m, along an altitudinal gradient of 500 m. We
recorded 69 species, from five families. Diversity values of the diurnal
butterfly communities varied among the
different areas of vegetation coverage associated with each transect. Conserved
vegetation coverage (i.e. dense forest, scrublands and scrublands, and paramo
and subparamo) showed the highest values of diversity, while perturbed coverage (i.e. fragmented forests,
pastures and agriculture areas) presented the lowest values of diversity.
Analysis of the community structure showed that endemic butterfly species were
associated with fragmented areas in the high mountains. Findings from this
study, the first of its kind to determine changes in butterfly diversity in
highlands in northeastern Colombia, may help to generate conservation
strategies in places where there is high endemism and diversity
Key words:
Butterflies, Andean region, Vegetation cover, Diversity
Resum
Diversitat de papallones (Lepidoptera,
Papilionoidea) i la seva relació amb el paisatge d’alta muntanya als Andes
nord-orientals de Colòmbia
La regió andina es caracteritza per acollir
una gran varietat d’ecosistemes entre els quals es compten les característiques
zones d’alta muntanya, que mostren processos de transformació del sòl
accelerats que han convertit els boscos natius en zones agrícoles i ramaderes,
la qual cosa ha ocasionant un declivi de la diversitat biològica regional. L’ús
d’indicadors de diversitat és adequat per avaluar els canvis en els paisatges
d’alta muntanya i les papallones són un dels grups més importants per
determinar els canvis que es produeixen en els diferents tipus d’ambients. A
l’àrea d’estudi es van establir dotze punts de mostreig als complexos d’erms
d’Almorzadero, Santurbán i Tamá de la regió nord-oriental de Colòmbia. Durant
la fase de mostreig es van practicar captures d’individus adults de papallones
en transsectes de 100 x 4 m en un gradient altitudinal de 500 m. Es van
registrar 69 espècies, pertanyents a cinc famílies. Els valors de diversitat de
la comunitat de papallones diürnes van variar a les diferents cobertures
vegetals associades a cada transsecte. Així, les àrees amb cobertura vegetal
conservada (per exemple, bosc dens, arbustos i matolls i erm i suberm) van
presentar els valors més alts de diversitat, mentre que les zones amb cobertura
alterada (per exemple, bosc fragmentat, pastures i àrees agrícoles) van
presentar els valors de diversitat més baixos. Les anàlisis d’estructura de
comunitats evidencien que les espècies de papallones endèmiques estan
associades a àrees fragmentades a les zones d’alta muntanya. Aquest estudi és
el primer del seu tipus que estableix canvis en la diversitat de les papallones
en zones d’alta muntanya del nord-est de Colòmbia i s’ha fet amb el propòsit de
generar estratègies de conservació en llocs que presenten un alt grau
d’endemisme i diversitat.
Paraules clau: Papallones, Regió andina,
Cobertures vegetals, Diversitat
Introducción
Los Andes tropicales son considerados como
una de las regiones prioritarias del mundo para la conservación por su alto
nivel de biodiversidad y endemismo (Myers et al., 2000). La ubicación
geográfica de Colombia confiere a este país una gran variedad de climas
influidos por su topografía diversa y múltiples formaciones geológicas que dan
origen a las diferentes regiones biogeográficas, las cuales contienen una gran
cantidad de formaciones vegetales entre las que se encuentran los ecosistemas
de alta montaña como los bosques altoandinos y páramos (Rodríguez et al.,
2006). La región andina de Colombia se extiende en un área de 280.000 km2, en
la que el orobioma altoandino ocupa 168.769 hectáreas en la cordillera
Oriental, seguido del subpáramo con una superficie de 115.798 ha y el orobioma
de páramo con una superficie de 240.797 ha (Rodríguez et al., 2006). Las
condiciones físicas y bióticas de estas formaciones vegetales son esenciales
como fuente del suministro de agua y además poseen características de retención
de carbono atmosférico y almacenamiento para la posterior absorción por parte
del bosque en crecimiento (Morales et al., 2007). Además de los servicios
ecosistémicos prestados, estos hábitats son el albergue de especies endémicas
de flora y fauna (Rivera-Ospina & Rodríguez, 2011). Sin embargo, la
expansión demográfica, la sobrexplotación, la minería, el cambio climático, la
contaminación y la actividad agrícola y ganadera han modificado de manera
drástica la cobertura natural de estos paisajes ocasionando rápidamente una
pérdida de la biodiversidad (Andrade-C., 2011; Rivera-Ospina & Rodríguez,
2011), lo que ha puesto en riesgo las comunidades florísticas y faunísticas
dando paso al desconocimiento de la diversidad de las especies que forman parte
de estos ecosistemas (Muñoz & Amarillo-Suárez, 2010).
Las mariposas diurnas (Lepidoptera,
Papilionoidea) (Van Nieukerken et al., 2011) han sido ampliamente empleadas
como grupo para el monitoreo de la biodiversidad porque poseen ciclos de vida
cortos (Montero & Ortíz, 2013, 2014a, 2014b, 2014c) y tienen una alta
sensibilidad a los cambios de las condiciones abióticas como la temperatura,
humedad relativa e intensidad lumínica, así como a las variables bióticas como
la estructura y composición florística (Brown & Freitas, 2000; Bonebrake et
al., 2010). Además, son un grupo abundante en paisajes naturales y modificados,
por lo que el inventario de sus comunidades con medidas de la diversidad
constituye una herramienta importante para evaluar la salud de un ecosistema
(Polard & Yates, 1994; Orozco et al., 2009; Pereira-Santos et al., 2016).
Por lo tanto, el estudio de la diversidad de mariposas en la alta montaña es
importante para el conocimiento de los patrones de distribución y diversidad de
los ensamblajes de estos insectos, ya que se ha documentado que la pérdida de
hábitat ha influido de manera negativa en los diferentes grupos de especies,
generando cambios en su distribución a través del desplazamiento hacia zonas
más elevadas con mejores condiciones climáticas para su desarrollo, provocando
cambios en la estructura y composición comunitaria (Andrade-C., 2011; Carrero
et al., 2013).
Una forma de evaluar el cambio de la
estructura y composición de comunidades de insectos es la medición de tres
componentes: la diversidad alfa, medida como la riqueza de especies a escala
local dentro de una comunidad denominada homogénea, la diversidad beta, es
decir, el recambio de especies entre comunidades, y la diversidad gama,
entendiéndose como la riqueza de especies del conjunto del paisaje
(Medina-Rangel, 2011). La fenología de las especies vegetales hospedantes es
otro factor importante que influye de manera directa en la estacionalidad y
diversidad de mariposas (Checa et al., 2014), las cuales se pueden ver
obligadas a ampliar su rango de distribución a zonas más elevadas en búsqueda
de condiciones óptimas que permitan el desarrollo normal de sus ciclos de vida
(Carrero et al., 2013; Keer et al., 2015). Teniendo en cuenta lo anterior, se
diseñó un muestreo ecológico para estudiar la diversidad de mariposas de alta
montaña en el nororiente colombiano y para determinar la riqueza, abundancia y
composición de mariposas (Lepidoptera, Papilionoidea) en paisajes de alta
montaña en los Andes nororientales de Colombia.
Material y métodos
Área de estudio
El estudio se realizó en los Complejos de
alta montaña de Almorzadero, Santurbán y Tamá entre 2.400 y 3.700 m de altitud,
en los departamentos de Norte de Santander y Santander (tabla 1, fig. 1). Los
sitios de muestreo presentan un régimen de lluvias bimodal con dos períodos de
lluvia entre los meses de abril-junio y septiembre-noviembre y dos períodos
secos de julio-agosto y diciembre-marzo. Esta región se caracteriza por tener
precipitaciones medias multianuales de 1.379 mm, con evapotranspiración de 522
mm y temperaturas medias multianuales entre 0,3 y 12 ºC (Morales et al., 2007).
Las formaciones vegetales en los sitios
de estudio se ubicaron en los orobiomas altoandino y páramo (Rodríguez et al.,
2006). Estas zonas se han caracterizado históricamente por la presencia de
actividades ganaderas y agrícolas, con producción de cultivos como papa,
fríjol, maíz, plátano, yuca, zanahoria, trigo, mora, haba y cebada, entre otros
(Morales et al., 2007).
olarte-quinones_et_al_table_1
Tabla 1. Información de los sitios de
muestreo de mariposas de los Andes nororientales de Colombia. CV. Coberturas
vegetales: AM. Arbustos y matorrales; AA. Áreas agrícolas; BD. Bosque natural
denso; BF. Bosque natural fragmentado; PS. Páramo y subpáramo; PE. Pastos enmalezados. Table 1. Information
butterflies sampling sites of the northeastern Andes of Colombia: CV.
Vegetation coverages: AM. Shrubs and shrublands; AA. Agricultural areas; BD.
Dense natural forest; BF. Fragmented natural forest; PS. Paramo and subparamo;
PE. Pastures.
olarte-quinones_et_al_fig_1_location_of_the_study_area_complexes_of_almorzadero_santurban_and_tama
Fig. 1. Ubicación del área de estudio
(complejos de Almorzadero, Santurbán y Tamá); los números indican los sitios de
muestreo: 1. Aguabrí–Jurado; 2. Antalá; 3. Baraya 1; 4. Baraya 2; 5. Bitarigua;
6. Quebrada Grande; 7. Presidente; 8. El Roble 1; 9. El Roble 2; 10. Siagá; 11.
Tane; 12. Chíchira en los departamentos de Norte de Santander y Santander. Fig. 1. Location of the study area (complexes
of Almorzadero, Santurbán and Tamá); the numbers indicate the sampling sites:
1. Aguabrí–Jurado; 2. Antalá; 3. Baraya 1; 4. Baraya 2;
5. Bitarigua; 6. Quebrada Grande; 7. Presidente; 8. El Roble 1; 9. El Roble 2; 10. Siagá; 11. Tane; 12. Chíchira
in the departments of Norte de Santander and Santander.
Fase de campo
La recolección de individuos (adultos) se
realizó a lo largo de nueve meses, julio-noviembre de 2014 y mayo-agosto de
2015, con muestreos de diez días por mes en dos sitios y cinco días por sitio,
donde se establecieron estaciones a lo largo de un gradiente altitudinal de 500
m, utilizando el método de captura manual (red entomológica) (Ríos-Málaver,
2007; Pyrcz & Wojtusiak, 2009; Van Swaay et al., 2015). En cada sitio de estudio
se recorrieron cinco transectos de 100 x 4 m entre las 8:00 y 17:00 horas
(Villareal et al., 2004), cubriendo los diferentes tipos de coberturas
vegetales, a diferentes alturas, con un esfuerzo de muestreo de nueve
horas/hombre por día a fin de aprovechar la mayor cantidad de horas de luz y
cubrir los diferentes hábitos de vuelo (Ríos-Málaver, 2007;
Gaviria-Ortiz & Henao-Bañol, 2011),
para un esfuerzo total de muestreo de 810 horas/hombre (una sola persona) en
aproximadamente dos hectáreas. La hora de recolección de las mariposas se varió
a fin de contemplar diferencias espaciales y temporales (Carrero et al., 2013).
Se realizaron visitas nuevamente a sitios donde las condiciones climáticas no
permitieron realizar la recolecta de individuos. Los ejemplares recolectados se
almacenaron en sobres de papel milano en los que se registró la localidad,
fecha, hora y estación donde se realizó la captura, se transportaron en bolsas
con cierre hermético (tipo ziploc) y se mantuvieron en cadena de frío en lo
posible a -20°C hasta su posterior montaje y determinación (Andrade-C. et al.,
2013). Además se efectuó un registro en campo de las coordenadas de las
estaciones de muestreo establecidas.
Fase de laboratorio
La determinación del material recolectado
se realizó a través de las claves e ilustraciones de revisiones taxonómicas de
Seitz (1924),DeVries (1987), Neild (2008), Willmott (2003), Le Crom et al.
(2002, 2004), Lamas, (2003, 2004), Pyrcz et al. (2006), Pyrcz & Viloria
(2007), Bollino & Costa (2007), Viloria et al. (2010), Prieto (2011),
Henao-Bañol & Vargas (2015) y Prieto & Vargas-Zapata (2016). Además,
los ejemplares recolectados se compararon con las especies tipo de la base de
datos Butterflies of America (Warren et al., 2013). Las especies registradas
fueron depositadas en la colección de referencia del laboratorio de entomología
de la Universidad de Pamplona, Norte de Santander, Colombia (CBUP-I).
Análisis de datos
Se estimó la abundancia y riqueza de cada
uno de los sitios de estudio con el estimador de riqueza propuesto por Chao
& Jost (2012), que permite evaluar la completitud del muestreo basado en
las especies con una y dos muestras, relacionadas con el número total de
individuos (Gaviria-Ortíz & Henao-Bañol, 2015; Zenker et al., 2015)
mediante el programa iNext (Hsieh et al., 2013), en los diferentes tipos de
cobertura vegetal y alturas: arbustos y matorrales (AM, 2.607-2.880 m), bosque
natural denso (BD, 2.620-3.177 m), bosque natural fragmentado (BF, 2.490-2.920
m), pastos enmalezados (PE, 3.229-3.400 m), áreas agrícolas (AA, 2.674-3.394
m), páramo y subpáramo (PS, 2.780-3.741 m). Las categorías se establecieron
mediante los criterios propuestos por el IDEAM (2010).
Se obtuvo el análisis de diversidad alfa en
términos de números equivalentes o números de Hill (Chao et al., 2010) a partir
de órdenes de diversidad: la diversidad de orden 0D, que calcula la riqueza de
especies y es insensible a la abundancia de las mismas (Moreno, 2001; Jost,
2007; Moreno et al., 2011), diversidad de orden 1D, que es el valor del
exponencial del índice de Shannon y tiene en cuenta las especies más comunes en
el muestreo, y la diversidad de orden 2D que representa el inverso del índice
de Simpson y muestra las especies más abundantes (Jost, 2007; Jost et al.,
2010; Marín et al., 2014). Se realizó una estimación de las diversidades
esperadas mediante el software SpadeR (Chao & Jost, 2015), con datos de
abundancia en cada tipo de cobertura vegetal. A partir de los resultados de los
diferentes órdenes de diversidad se construyeron los perfiles de diversidad
para identificar los patrones de dominación del ensamblaje de mariposas en las
diferentes coberturas vegetales. Además, se realizó un análisis de
disimilaridad relacionando las especies con los tipos de coberturas vegetales y
las altitudes correspondientes, mediante el índice de Jaccard con datos de
presencia-ausencia (Rös et al., 2012), y un análisis de correspondencias
canónicas donde se relacionaron las especies más abundantes con los diferentes
tipos de coberturas vegetales y las alturas registradas en el muestreo,
utilizando un análisis de regresión lineal y una correlación entre las
especies, las coberturas vegetales y las alturas del área de estudio (Carrero
et al., 2013). Estos análisis se realizaron con el paquete Rcmdr (Fox, 2005,
2007) del software estadístico R-project versión 3.0.2.
Resultados
Estructura y composición del ensamblaje de
mariposas Se recolectaron un total de 1.078 individuos adultos de mariposas de
la superfamilia (Papilionoidea) (apéndice 1), distribuidos en cinco familias,
13 subfamilias, 17 tribus, 40 géneros, 69 especies y 18 subespecies. La familia
con mayor abundancia fue Nymphalidae, con el 75,78% del total de la muestra,
seguida por Pieridae con 16,79%, Hesperiidae con 3,8%, Lycaenidae con 3,33% y,
por último, Papilionidae con 0,27% del total de las especies registradas. La
subfamilia más abundante fue Satyrinae, con 70,22% del total de los individuos,
seguida de Coliadinae con 12,33% y Pierinae con 4,45%. Por lo que respecta a
coberturas vegetales, se presentó la mayor abundancia en AM con el 27,08%,
seguido de BD con 22,07%, PS con 20,5%, AA con 15,21%, PE con 9,74% y, por
último, BF con 5,38%.
olarte-quinones_et_al_apendix_1
Apéndice 1. Lista de las especies de
mariposas de alta montaña registradas de los complejos de páramos Almorzadero,
Santurbán y Tamá en los Andes nororientales de Colombia. Los números indican
los datos de abundancia de cada especie en las diferentes coberturas vegetales:
AM. Arbustos y matorrales; AA. Áreas agrícolas; BD. Bosque natural denso; BF.
Bosque natural fragmentado; PS. Páramo y subpáramo; PE. Pastos enmalezados. Apendix 1. List of high mountain butterfly
species recorded from the Almorzadero, Santurbán and Tamá paramo complexes in
the northeastern Andes of Colombia. The numbers indicate the abundance data of
each species in the different vegetation coverages: AM. Shrubs and shrublands;
AA. Agricultural areas; BD. Dense natural forest; BF. Fragmented
natural forest; PS. Paramo and subparamo; PE. Pastures.
La completitud general del muestreo para
cada tipo de cobertura vegetal registró valores de 95% para la cobertura de PE
(3.229-3.400 m), seguida de AM (2.607-2.880 m), mientras que BD (2.620-3.177 m)
y PS (2.780-3.741 m) obtuvieron un valor de 94%. La cobertura de AA
(2.674-3.394 m) estuvo representada por un 93% y BF (2.490-2.920 m) con 86%, lo
que indica que se registró una proporción representativa de las especies reales
para este muestreo en los diferentes sitios de estudio. Comparando la riqueza
entre las coberturas vegetales, se encontró que BD (2.620-3.177 m) y AM
(2.607-2.880 m) tuvieron la mayor riqueza, con 39 y 37 especies cada una,
seguidas de AA (2.674-3.394 m) con 26 especies, PS (2.780-3.741 m) con 25, BF
(2.490-2.920 m) con 18 y, por último, PE (3.229-3.400 m) con 15 especies. La
estimación entre las especies observadas y esperadas evidencia que existe una
diferencia significativa en la composición de los tipos de coberturas vegetales
(Kruskal-Wallis, P = 0.003384) (tabla 2).
olarte-quinones_et_al_table_2
Tabla 2. Integridad del muestreo: CV. Tipo
de cobertura vegetal; n. Abundancia; S.obs. Riqueza observada; S.hat. Riqueza
esperada; C.hat. Integridad del muestreo; f1. Singletons o especies con un
individuo; f2. Doubletons o especies con dos individuos. Table 2. Completeness of sampling: CV.
Vegetation coverage; n. Abundance; S.obs. Richness observed; S.hat. Expected
richness; C.hat. Completeness of sampling; f1. Singletons or species with one
individual; f2. Doubletons or species with two individuals.
La curva de estimación de riqueza muestra a
BD (2.620-3.177 m) y AM (2.607-2.880 m) como los tipos de cobertura vegetal con
mayor riqueza de especies (fig. 2). La curva de distribución de abundancia
mostró que la especie más abundante en los tipos de cobertura vegetal de AM,
BD, BF y AA es Pedaliodes reyi (Satyrinae, Pronophilina) (letra Ae, fig. 3),
que se distribuye entre 2.490-3.118 m, en las coberturas de PS es
Altopedaliodes tamaensis (Satyrinae, Pronophilina) (letra F, fig. 3),
distribuido entre 2.770-3.741 m, y en PE la especie con mayor distribución de
abundancia fue Colias dimera (Pieridae) (letra M, fig. 3), con una distribución
entre 2.490-3.672 m (fig. 3).
olarte-quinones_et_al_fig_2_rarefaction_curve_for_the_assembly_of_butterflies_in_different_vegetation_cover
Fig. 2. Curva de rarefacción para el
ensamblaje de mariposas en las diferentes coberturas vegetales mediante el
método Chao & Jost (2012): AM. Arbustos y matorrales; AA. Áreas agrícolas;
BD. Bosque natural denso; BF. Bosque natural fragmentado; PS. Páramo y
subpáramo; PE. Pastos enmalezados. Fig. 2. Rarefaction curve for the assembly
of butterflies in different vegetation cover by the method of Chao & Jost
(2012): AM. Shrubs and shrublands; AA. Agricultural areas; BD. Dense natural
forest; BF. Fragmented natural forest; PS. Paramo and subparamo; PE. Pastures.
olarte-quinones_et_al_fig_3_rank_abundance_curve_of_species_of_butterflies_in_the_six_types_of_vegetation_cover
Fig. 3. Curvas de distribución de
abundancia de las especies de mariposas en los seis tipos de coberturas
vegetales en los paisajes de alta montaña en los Andes nororientales de
Colombia: AM. Arbustos y matorrales; AA. Áreas agrícolas; BD. Bosque natural
denso; BF. Bosque natural fragmentado; PS. Páramo y subpáramo; PE. Pastos
enmalezados. Fig. 3. Rank abundance curve of species of butterflies in the six
types of vegetation cover in high mountain landscapes in the northeastern Andes
of Colombia: AM. Shrubs and shrublands; AA. Agricultural areas; BD. Dense
natural forest; BF. Fragmented natural forest; PS. Paramo and subparamo; PE.
Pastures.
Diversidad de mariposas por hábitats
(diversidad alfa)
La diversidad 0D mostró que el tipo de
cobertura vegetal que presentó la mayor riqueza de especies fue BD, con un
valor de 39 especies efectivas, seguida de AM con 37 especies, AA con 26, PS
con 25, BF con 18 y, por último, PE con 15 especies efectivas. Para el orden de
diversidad 1D se encontró que los tipos de cobertura vegetal con mayor cantidad
de especies comunes fueron AM y BD, con 15,96 y 15,68 especies efectivas cada
uno. La cobertura vegetal que presenta la menor cantidad de especies comunes es
PE, con 8,18 especies efectivas. Finalmente, para 2D se observó que el tipo de
cobertura con mayor cantidad de especies abundantes fue el BF, con 10,31 especies
efectivas, seguido de AM con 10,30 especies efectivas. La cobertura que
presentó el menor valor es PE, con 6,12 especies efectivas (fig. 4). Para las
diversidades observadas y esperadas, los valores de diversidad de orden 0D
mostraron que se registraron el 85% de las especies esperadas, siendo 69
especies efectivas contra 80 especies esperadas. Para los órdenes de diversidad
1D y 2D lo recolectado representó el 93% y el 98%. Para cada tipo de cobertura
vegetal se observó que los valores de riqueza 0D oscilan entre el 56-86%, la
diversidad de orden 1D entre el 81-89% y los valores de diversidad de orden 2D
varían entre 83-97% de lo esperado para cada tipo de cobertura.
olarte-quinones_et_al_fig_4_alpha_diversity_profiles_for_vegetation_cover_of_butterflies_of_highest_mountain_in_the_northeastern_andes
Fig. 4. Perfiles de diversidad alfa
(ordenes de diversidad 0D, 1D y 2D) por coberturas vegetales de las mariposas
de alta montaña de los Andes nororientales de Colombia: AM. Arbustos y
matorrales (2.607–2.880 m); AA. Áreas agrícolas (2,674–3,394 m); BD. Bosque
natural denso (2.620–3.177 m); BF. Bosque natural fragmentado (2.490–2.920 m);
PS. Páramo y subpáramo (2.780–3.741 m); PE. Pastos enmalezados (3.229–3.400 m).
Fig. 4. Alpha diversity profiles (diversity orders 0D, 1D and 2D) for
vegetation cover of butterflies of highest mountain in the northeastern Andes
of Colombia: AM. Shrubs and shrublands (2,607–2,880 m); AA. Agricultural areas
(2,674–3,394 m); BD. Dense natural forest (2,620–3,177 m); BF. Fragmented
natural forest (2,490–2,920 m); PS. Paramo and subparamo (2,780–3,741 m); PE.
Pastures (3,229–3,400 m).
Diversidad de mariposas entre hábitats
(diversidad beta)
Los sitios de muestreo que presentaron la
mayor diversidad 0D fueron el BF-PE con 1,75 especies efectivas, es decir, de
las 69 especies registradas se encontraron 29 en este par de hábitats, siendo
un valor elevado en cuanto al recambio de especies, seguido de BD-PE con 1,66
especies efectivas, exhibiendo la presencia de dos comunidades (fig. 5). El
análisis de disimilaridad por riqueza de especies mediante el índice de Jaccard
documenta la presencia de dos comunidades de mariposas con valores entre el
60-80%l Las especies que conforman la cobertura vegetal de BF muestran asimismo
una diferencia del 90% respecto a los otros tipos de cobertura (fig. 6). El
análisis de correspondencia canónica permitió analizar la relación de riqueza y
abundancia de mariposas, encontrándose asociaciones de especies pertenecientes
a áreas perturbadas (coberturas vegetales de AA, PE) como Nathalis plauta y
Colias dimera (Pieridae) y alturas de 3.000-3.300 m y 3.300-3.600 m, así como
la asociación de especies propias de páramo y subpáramo (PS), como
Altopedaliodes tamaensis y A. nebris (Satyrinae, Pronophilina), en alturas por
encima de los 3.600 m y la presencia de especies como Pedaliodes reyi, P.
empusa, P. polla y Lasiophila circe (Satyrinae, Pronophilina) en el tipo de
cobertura vegetal de BD y AM con alturas de 2.400-2.700 m y 2.700-3.000 m (fig.
7).
olarte-quinones_et_al_fig_5_beta_diversity_profiles_for_vegetation_cover_butterflies_highest_mountain_in_the_northeastern_andes
Fig. 5. Perfiles de diversidad beta
(ordenes de diversidad 0D, 1D y 2D) por coberturas vegetales de las mariposas
de alta montaña de los Andes nororientales de Colombia: AM. Arbustos y
matorrales; AA. Áreas agrícolas; BD. Bosque natural denso; BF. Bosque natural
fragmentado; PS. Páramo y subpáramo; PE. Pastos enmalezados. Fig. 5. Beta
diversity profiles (diversity orders 0D, 1D and 2D) for vegetation cover
butterflies highest mountain in the northeastern Andes of Colombia: AM. Shrubs
and shrublands; AA. Agricultural areas; BD. Dense natural forest; BF.
Fragmented natural forest; PS. Paramo and subparamo; PE. Pastures.
olarte-quinones_et_al_fig_6_cluster_by_vegetation_cover_of_butterfly_species_richness_in_the_northeastern_andes_of_colombia
Fig. 6. Clúster por coberturas vegetales de
la riqueza de especies de mariposas de los Andes nororientales de Colombia.
Fig. 6. Cluster by vegetation cover of butterfly species richness in the
northeastern Andes of Colombia.
olarte-quinones_et_al_fig_7_canonical_correspondence_analysis_of_the_high_andean_butterflies_observed_in_different_types_of_vegetation_cover
Fig. 7. Análisis de correspondencia canónica
(ACC) de las mariposas altoandinas observadas en los diferentes tipos de
cobertura vegetal. Fig. 7. Canonical correspondence analysis (ACC) of the high
Andean butterflies observed in different types of vegetation cover.
Discusión
Estructura y composición del ensamblaje de
mariposas Este estudio refleja valores cercanos de riqueza y abundancia de
mariposas con carácter general en comparación con investigaciones que emplean
un esfuerzo de muestreo similar (Marín et al., 2014) en el que realizaron
muestreos con un mayor número de personas, abarcando la misma intensidad en
horas de recolecta de ejemplares. Un factor determinante en la riqueza y
composición de mariposas se puede relacionar con la cantidad de recursos
disponibles con que cuenta el ensamblaje de mariposas, producto de la constante
perturbación en estas áreas, causada por el establecimiento de cultivos y
ganadería en la región (Ríos-Málaver, 2007; Pyrcz et al., 2009; Carrero et al.,
2013). Otro aspecto a tener en cuenta en cuanto a composición es el recambio de
especies a diferentes niveles de altitud (Ospina-López et al., 2015). Este
patrón es más evidente a medida que se incrementa la altitud, puesto que la
riqueza de especies disminuye (Pyrcz et al., 2009; Zenker et al., 2015) y
grupos como los Satyrinae: Pronophilina son más endémicos y ricos en especies
(Viloria et al., 2010). En este estudio, la familia Nymphalidae presentó los
valores más elevados de riqueza y abundancia de mariposas debido a que los
ecosistemas altoandinos están dominados en su mayoría por especies del grupo
Satyrinae: Pronophilina que representaron el 75% de las especies observadas en
este estudio.
Este patrón ha sido ampliamente registrado
en otras regiones montañosas de la región neotropical (Pyrcz & Wojtusiak,
1999; Pyrcz, 2004; Pyrcz & Viloria, 2007; Pyrcz et al., 2009; Viloria et
al., 2010) y se relaciona con la amplia distribución de las mariposas
pertenecientes a esta subtribu en los paisajes de alta montaña, donde este
grupo presenta valores altos de endemismo (Viloria et al., 2010; Marín et al.,
2015) y en muchos casos no se conoce el tamaño estimado de sus poblaciones.
Muchas de sus especies pueden tener algún grado de vulnerabilidad a la
extinción causado por la distribución restringida de sus poblaciones o amenazas
a su hábitat (Viloria, 2008).
El área muestreada en este estudio registra
un valor bajo de mariposas Pronophilina con 28 especies, en comparación con
trabajos realizados en otras zonas de alta montaña andina. Trabajos como los de
Pyrcz & Wojtusiak (1999) y Pyrcz & Viloria (1999) para la subtribu
Pronophilina reportaron 44 especies de Pronophilina de las que siete son nuevas
en la Reserva Forestal Tambito de la cordillera Occidental de los Andes
colombianos en un gradiente de 2.000-2.400 m, ampliando así el inventario de
este grupo para esta localidad de la cordillera Occidental.
En la cordillera Central colombiana
García-Pérez et al. (2007) registraron 34 especies de mariposas (Satyrinae) y
Prieto (2003) reportó 39 especies de mariposas (Pronophilina) en el Parque
Nacional Natural Munchique. En los Andes peruanos, Pyrcz (2004) reportó 45
especies de mariposas (Pronophilina), mientras que en el nordeste de Ecuador
Pyrcz et al. (2009) registraron 48 especies y, en la serranía del Tamá
Venezuela, Pyrcz & Viloria (2007) reportaron 56 especies, siendo valores
elevados en comparación con los registrados en el presente trabajo. La baja
riqueza de mariposas de la subtribu Pronophilina registrada en este estudio, en
comparación con investigaciones enfocadas en este mismo grupo en otras
localidades de alta montaña andina, puede estar relacionada con los procesos de
transformación y pérdida del hábitat natural que están sufriendo los paisajes
de alta montaña del nororiente colombiano, ocasionando cambios en la cobertura
vegetal y, por tanto, cambios en esta comunidad de insectos (Carrero et al.,
2013).
Los tipos de coberturas vegetales que
presentaron menores valores de riqueza y abundancia, fueron las áreas
intervenidas, lo que indica que estos ecosistemas de alta montaña presentan
procesos de reemplazo de especies a medida que se dan procesos de fragmentación
del paisaje (Sant’Anna et al., 2014). Los valores elevados de abundancia y
riqueza en las zonas de vegetación conservada destacan asimismo la importancia
del mantenimiento de las coberturas vegetales originales, las cuales presentan
una estructura
vegetal más heterogénea (Fagua et al.,
1999; Camero & Calderón, 2007; García-Pérez et al., 2007) que puede estar
relacionada con la oferta de recursos óptimos para el desarrollo del ciclo de
vida de las especies en estos hábitats (Montero & Ortíz-Pérez, 2013;
Carrero et al., 2013). Otro aspecto importante es el carácter oligófago ya
descrito de los estados inmaduros de las especies de mariposas Pronophilina y
su relación con las plantas del género Chusquea spp. (Poaceae) (Pyrcz &
Wojtusiak, 1999; Prieto, 2003), así como la variación de las condiciones
climáticas que influyen en el cambio de la riqueza y abundancia de mariposas en
las zonas montañosas (Arias & Huertas, 2001; Palacios-G. & Constantino,
2006).
El esfuerzo del muestreo indica que se
obtuvo un alto porcentaje de especies reales en los diferentes sitios de
estudio. Un factor importante para que se diera esta alta representatividad
radica en las condiciones climáticas, que presentaron períodos secos,
favorables a la captura de individuos (Gaviria-Ortíz & Henao-Bañol, 2015),
y el alto grado de especies comunes de zonas de alta montaña que redujeron la
aparición de especies denominadas raras o poco comunes, lo cual ayudó a elevar
el valor de la representatividad del muestreo (Chao & Jost, 2012).
La distribución de las abundancias de
mariposas a nivel de coberturas vegetales muestra que el ensamblaje se ajusta
al modelo Log-Normal, que es frecuente en la mayoría de las comunidades amplias
con valores estables o en equilibrio (Moreno, 2001;
Gaviria-Ortíz & Henao-Bañol, 2015).
Estos resultados, también muestran especies de mariposas dominantes y muy pocas
especies raras, lo que indica que las especies más dominantes en las diferentes
coberturas aprovechan mejor los recursos disponibles, reduciendo así la
heterogeneidad del ensamblaje de mariposas (Camero & Calderón, 2007). En
cuanto a riqueza específica, las áreas con altos grados de perturbación no
muestran una amplia diferencia con sitios donde no existe intervención
antrópica, lo que demuestra la plasticidad ecológica que tienen las diferentes
especies de mariposas para adaptarse a los cambios en su entorno (Uehara-Prado
et al., 2007).
Diversidad por hábitats: diversidad alfa
A nivel general, en comparación con los
resultados obtenidos en El Romeral (Marín et al., 2014), en un gradiente
altitudinal de alta montaña de 2.500-2.900 m de la cordillera Central, donde la
riqueza específica 0D reflejó valores de 71 especies para los diferentes
niveles altitudinales estudiados en un área menor de 500 m, en el presente
estudio se encontraron 69 especies de mariposas en un área mayor de muestreo,
lo que indica que los ecosistemas altoandinos del nororiente colombiano
presentan valores bajos en comparación con los ecosistemas de alta montaña de
la cordillera Central en diferentes áreas de muestreo, y altos valores de
riqueza de especies, en comparación con los cerros Orientales de Bogotá, donde
Mahecha-Jiménez et al. (2011) reportan 11 especies. La comparación entre la
riqueza de especies de la subtribu Pronophilina en los resultados de este
estudio revela que el nivel de intervención en los ecosistemas de alta montaña
puede afectar a la riqueza de especies endémicas de estas zonas. En los cerros
Orientales (Mahecha-Jiménez et al., 2011) se registraron valores de diversidad
1D de 8,09 y 2D de 6,20 que, comparados con el presente estudio, con valores de
1D = 10,98 y 2D = 7,82, muestran que en los Andes nororientales la diversidad
de este grupo de mariposas es alta. En El Romeral (Marín et al., 2014) se
obtienen valores de 1D de 19,28 y 2D de 13,49 especies efectivas, siendo estos
valores casi el doble de lo registrado para este estudio.
Las coberturas vegetales mostraron que las
áreas conservadas presentan los valores más elevados de diversidad y que, pese
a que los resultados de las áreas intervenidas como BF, PE y AA no presentan
valores muy bajos para 1D y 2D, son sitios de importancia que pueden relacionarse
con la alta disponibilidad de recursos para algunos adultos de especies de
mariposas (Ribeiro et al., 2016). Asimismo los datos elevados de diversidad 1D
y 2D de sitios conservados no pueden estar sujetos a una evaluación certera
debido a que los datos de diversidad en este grupo de insectos, para esta
región de Colombia, son nulos y no se conoce la magnitud de los daños que puede
estar generando la transformación del hábitat (Jost & González-Oreja,
2012), especialmente en los ensamblajes de mariposas
Diversidad entre hábitats
En el presente estudio, los sitios con los
valores más altos para los diferentes órdenes de diversidad 0D, 1D y 2D
reflejan la presencia de dos comunidades: una de zonas intervenidas y otra de
zonas conservadas, donde se puede observar que las áreas con alguna
perturbación también aportan diversidad a la composición de esta zona de
estudio, lo que puede estar relacionado con la hipótesis de disturbio
intermedio que favorece la amplia presencia de especies de mariposas durante
las sucesiones vegetales (Pyrcz et al., 2009). El alto nivel de recambio de
especies que está ocurriendo entre las diferentes coberturas vegetales se puede
asociar a la cantidad de recursos que se ofrecen y se pueden encontrar entre
los diferentes sitios de estudio, propiciando el establecimiento de las
mariposas en ambientes cambiantes a través del tiempo (Uehara-Prado et al.,
2007; Medina-Rangel, 2011; Pyrcz & Garlacz, 2012). Sin embargo, los
resultados expuestos no son del todo claros, ya que el análisis de conglomerados
de las especies por cobertura vegetal y su altura correspondiente demuestra la
asociación entre áreas conservadas y áreas con perturbación. Estos resultados
sugieren que los efectos de transformación de hábitat se extienden ás allá de
la riqueza de especies y que es importante tener en cuenta los di ferentes
rangos elevacionales de distribución de cada especie (Uehara-Prado et al.,
2007; Sant’Anna et al., 2014). Del mismo modo es importante reconocer que los
ensamblajes de mariposas que habitan zonas de páramo y subpáramo pueden verse
afectados por las diferentes actividades humanas, especialmente la minería,
agricultura y ganadería extensiva en estos ecosistemas (Andrade-C., 2011).
referencia:
Olarte-Quiñonez, C. A. Acevedo-Rincón, A. A. Ríos-Málaver, I. C. Carrero-Sarmiento, D. A.
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